Действие романа происходит в губернском городе ранней осенью. О событиях повествует хроникёр Г-в, который также является участником описываемых событий. Его рассказ начинается с истории Степана Трофимовича Верховенского, идеалиста сороковых годов, и описания его сложных платонических отношений с Варварой Петровной Ставрогиной, знатной губернской дамой, покровительством которой он пользуется.

Вокруг Верховенского, полюбившего «гражданскую роль» и живущего «воплощённой укоризной» отчизне, группируется местная либерально настроенная молодёжь. В нем много «фразы» и позы, однако достаточно также ума и проницательности. Он был воспитателем многих героев романа. Прежде красивый, теперь он несколько опустился, обрюзг, играет в карты и не отказывает себе в шампанском.

Ожидается приезд Николая Ставрогина, чрезвычайно «загадочной и романической» личности, о которой ходит множество слухов. Он служил в элитном гвардейском полку, стрелялся на дуэли, был разжалован, выслужился. Затем известно, что закутил, пустился в самую дикую разнузданность. Побывав четыре года назад в родном городе, он много накуролесил, вызвав всеобщее возмущение: оттаскал за нос почтенного человека Гаганова, больно укусил за ухо тогдашнего губернатора, публично поцеловал чужую жену... В конце концов все как бы объяснилось белой горячкой. Выздоровев, Ставрогин уехал за границу.

Его мать Варвара Петровна Ставрогина, женщина решительная и властная, обеспокоенная вниманием сына к её воспитаннице Дарье Шатовой и заинтересованная в его браке с дочерью приятельницы Лизой Тушиной, решает женить на Дарье своего подопечного Степана Трофимовича. Тот в некотором ужасе, хотя и не без воодушевления, готовится сделать предложение.

В соборе на обедне к Варваре Петровне неожиданно подходит Марья Тимофеевна Лебядкина, она же Хромоножка, и целует её руку. Заинтригованная дама, получившая недавно анонимное письмо, где сообщалось, что в её судьбе будет играть серьёзную роль хромая женщина, приглашает её к себе, с ними же едет и Лиза Тушина. Там уже ждёт взволнованный Степан Трофимович, так как именно на этот день намечено его сватовство к Дарье. Вскоре здесь же оказывается и прибывший за сестрой капитан Лебядкин, в туманных речах которого, перемежающихся стихами его собственного сочинения, упоминается некая страшная тайна и намекается на какие-то особенные его права.

Внезапно объявляют о приезде Николая Ставрогина, которого ожидали только через месяц. Сначала появляется суетливый Петр Верховенский, а за ним уже и сам бледный и романтичный красавец Ставрогин. Варвара Петровна с ходу задаёт сыну вопрос, не является ли Марья Тимофеевна его законной супругой. Ставрогин молча целует у матери руку, затем благородно подхватывает под руку Лебядкину и выводит её. В его отсутствие Верховенский сообщает красивую историю о том, как Ставрогин внушил забитой юродивой красивую мечту, так что она даже вообразила его своим женихом. Тут же он строго спрашивает Лебядкина, правда ли это, и капитан, трепеща от страха, все подтверждает.

Варвара Петровна в восторге и, когда её сын появляется снова, просит у него прощения. Однако происходит неожиданное: к Ставрогину вдруг подходит Шатов и даёт ему пощёчину. Бесстрашный Ставрогин в гневе хватает его, но тут же внезапно убирает руки за спину. Как выяснится позже, это ещё одно свидетельство его огромной силы, ещё одно испытание. Шатов беспрепятственно выходит. Лиза Тушина, явно неравнодушная к «принцу Гарри», как называют Ставрогина, падает в обморок.

Проходит восемь дней. Ставрогин никого не принимает, а когда его затворничество заканчивается, к нему тут же проскальзывает Петр Верховенский. Он изъявляет готовность на все для Ставрогина и сообщает про тайное общество, на собрании которого они должны вместе появиться. Вскоре после его визита Ставрогин направляется к инженеру Кириллову. Инженер, для которого Ставрогин много значит, сообщает, что по-прежнему исповедует свою идею. Её суть — в необходимости избавиться от Бога, который есть не что иное, как «боль страха смерти», и заявить своеволие, убив самого себя и таким образом став человекобогом.

Затем Ставрогин поднимается к живущему в том же доме Шатову, которому сообщает, что действительно некоторое время назад в Петербурге официально женился на Лебядкиной, а также о своём намерении в ближайшее время публично объявить об этом. Он великодушно предупреждает Шатова, что его собираются убить. Шатов, на которого Ставрогин прежде имел огромное влияние, раскрывает ему свою новую идею о народе-богоносце, каковым считает русский народ, советует бросить богатство и мужицким трудом добиться Бога. Правда, на встречный вопрос, а верит ли он сам в Бога, Шатов несколько неуверенно отвечает, что верит в православие, в Россию, что он... будет веровать в Бога.

Той же ночью Ставрогин направляется к Лебядкину и по дороге встречает беглого Федьку Каторжного, подосланного к нему Петром Верховенским. Тот изъявляет готовность исполнить за плату любую волю барина, но Ставрогин гонит его. Лебядкину он сообщает, что собирается объявить о своём браке с Марьей Тимофеевной, на которой женился «...после пьяного обеда, из-за пари на вино...». Марья Тимофеевна встречает Ставрогина рассказом о зловещем сне. Он спрашивает её, готова ли она уехать вместе с ним в Швейцарию и там уединённо прожить оставшуюся жизнь. Возмущённая Хромоножка кричит, что Ставрогин не князь, что её князя, ясного сокола, подменили, а он — самозванец, у него нож в кармане. Сопровождаемый её визгом и хохотом, взбешённый Ставрогин ретируется. На обратном пути он бросает Федьке Каторжному деньги.

На следующий день происходит дуэль Ставрогина и местного дворянина Артемия Гаганова, вызвавшего его за оскорбление отца. Кипящий злобой Гаганов трижды стреляет и промахивается. Ставрогин же объявляет, что не хочет больше никого убивать, и трижды демонстративно стреляет в воздух. История эта сильно поднимает Ставрогина в глазах общества.

Между тем в городе наметились легкомысленные настроения и склонность к разного рода кощунственным забавам: издевательство над новобрачными, осквернение иконы и пр. В губернии неспокойно, свирепствуют пожары, порождающие слухи о поджогах, в разных местах находят призывающие к бунту прокламации, где-то свирепствует холера, проявляют недовольство рабочие закрытой фабрики Шпигулиных, некий подпоручик, не вынеся выговора командира, бросается на него и кусает за плечо, а до того им были изрублены два образа и зажжены церковные свечки перед сочинениями Фохта, Молешотта и Бюхнера... В этой атмосфере готовится праздник по подписке в пользу гувернанток, затеянный женой губернатора Юлией Михайловной.

Варвара Петровна, оскорблённая слишком явным желанием Степана Трофимовича жениться и его слишком откровенными письмами к сыну Петру с жалобами, что его, дескать, хотят женить «на чужих грехах», назначает ему пенсион, но вместе с тем объявляет и о разрыве.

Младший Верховенский в это время развивает бурную деятельность. Он допущен в дом к губернатору и пользуется покровительством его супруги Юлии Михайловны. Она считает, что он связан с революционным движением, и мечтает раскрыть с его помощью государственный заговор. На свидании с губернатором фон Лембке, чрезвычайно озабоченным происходящим, Верховенский умело выдаёт ему несколько имён, в частности Шатова и Кириллова, но при этом просит у него шесть дней, чтобы раскрыть всю организацию. Затем он забегает к Кириллову и Шатову, уведомляя их о собрании «наших» и прося быть, после чего заходит за Ставрогиным, у которого только что побывал Маврикий Николаевич, жених Лизы Тушиной, с предложением, чтобы Николай Всеволодович женился на ней, поскольку она хоть и ненавидит его, но в то же время и любит. Ставрогин признается ему, что никак этого сделать не может, поскольку уже женат. Вместе с Верховенским они отправляются на тайное собрание.

На собрании выступает мрачный Шигалев со своей программой «конечного разрешения вопроса». Её суть в разделении человечества на две неравные части, из которых одна десятая получает свободу и безграничное право над остальными девятью десятыми, превращёнными в стадо. Затем Верховенский предлагает провокационный вопрос, донесли ли бы участники собрания, если б узнали о намечающемся политическом убийстве. Неожиданно поднимается Шатов и, обозвав Верховенского подлецом и шпионом, покидает собрание. Это и нужно Петру Степановичу, который уже наметил Шатова в жертвы, чтобы кровью скрепить образованную революционную группу-«пятёрку». Верховенский увязывается за вышедшим вместе с Кирилловым Ставрогиным и в горячке посвящает их в свои безумные замыслы. Его цель — пустить большую смуту. «Раскачка такая пойдёт, какой мир ещё не видал... Затуманится Русь, заплачет земля по старым богам...» Тогда-то и понадобится он, Ставрогин. Красавец и аристократ. Иван-Царевич.

События нарастают как снежный ком. Степана Трофимовича «описывают» — приходят чиновники и забирают бумаги. Рабочие со шпигулинской фабрики присылают просителей к губернатору, что вызывает у фон Лембке приступ ярости и выдаётся чуть ли не за бунт. Попадает под горячую руку градоначальника и Степан Трофимович. Сразу вслед за этим в губернаторском доме происходит также вносящее смуту в умы объявление Ставрогина, что Лебядкина — его жена.

Наступает долгожданный день праздника. Гвоздь первой части — чтение известным писателем Кармазиновым своего прощального сочинения «Merci», а затем обличительная речь Степана Трофимовича. Он страстно защищает от нигилистов Рафаэля и Шекспира. Его освистывают, и он, проклиная всех, гордо удаляется со сцены. Становится известно, что Лиза Тушина среди бела дня пересела внезапно из своей кареты, оставив там Маврикия Николаевича, в карету Ставрогина и укатила в его имение Скворешники. Гвоздь второй части праздника — «кадриль литературы», уродливо-карикатурное аллегорическое действо. Губернатор и его жена вне себя от возмущения. Тут-то и сообщают, что горит Заречье, якобы подожжённое шпигулинскими, чуть позже становится известно и об убийстве капитана Лебядкина, его сестры и служанки. Губернатор едет на пожар, где на него падает бревно.

В Скворешниках меж тем Ставрогин и Лиза Тушина вместе встречают утро. Лиза намерена уйти и всячески старается уязвить Ставрогина, который, напротив, пребывает в нехарактерном для него сентиментальном настроении. Он спрашивает, зачем Лиза к нему пришла и зачем было «столько счастья». Он предлагает ей вместе уехать, что она воспринимает с насмешкой, хотя в какое-то мгновение глаза её вдруг загораются. Косвенно в их разговоре всплывает и тема убийства — пока только намёком. В эту минуту и появляется вездесущий Петр Верховенский. Он сообщает Ставрогину подробности убийства и пожара в Заречье. Лизе Ставрогин говорит, что не он убил и был против, но знал о готовящемся убийстве и не остановил. В истерике она покидает ставрогинский дом, неподалёку её ждёт просидевший всю ночь под дождём преданный Маврикий Николаевич. Они направляются к месту убийства и встречают по дороге Степана Трофимовича, бегущего, по его словам, «из бреду, горячечного сна,  искать Россию» В толпе возле пожарища Лизу узнают как «ставрогинскую», поскольку уже пронёсся слух, что дело затеяно Ставрогиным, чтобы избавиться от жены и взять другую. Кто-то из толпы бьёт её, она падает. Отставший Маврикий Николаевич успевает слишком поздно. Лизу уносят ещё живую, но без сознания.

А Петр Верховенский продолжает хлопотать. Он собирает пятёрку и объявляет, что готовится донос. Доносчик — Шатов, его нужно непременно убрать. После некоторых сомнений сходятся, что общее дело важнее всего. Верховенский в сопровождении Липутина идёт к Кириллову, чтобы напомнить о договорённости, по которой тот должен, прежде чем покончить с собой в соответствии со своей идеей, взять на себя и чужую кровь. У Кириллова на кухне сидит выпивающий и закусывающий Федька Каторжный. В гневе Верховенский выхватывает револьвер: как он мог ослушаться и появиться здесь? Федька неожиданно бьёт Верховенского, тот падает без сознания, Федька убегает. Свидетелю этой сцены Липутину Верховенский заявляет, что Федька в последний раз пил водку. Утром действительно становится известно, что Федька найден с проломленной головой в семи верстах от города. Липутин, уже было собравшийся бежать, теперь не сомневается в тайном могуществе Петра Верховенского и остаётся.

К Шатову тем же вечером приезжает жена Марья, бросившая его после двух недель брака. Она беременна и просит временного пристанища. Чуть позже к нему заходит молодой офицерик Эркель из «наших» и сообщает о завтрашней встрече. Ночью у жены Шатова начинаются роды. Он бежит за акушеркой Виргинской и потом помогает ей. Он счастлив и чает новой трудовой жизни с женой и ребёнком. Измотанный, Шатов засыпает под утро и пробуждается уже затемно. За ним заходит Эркель, вместе они направляются в ставрогинский парк. Там уже ждут Верховенский, Виргинский, Липутин, Лямшин, Толкаченко и Шигалев, который внезапно категорически отказывается принимать участие в убийстве, потому что это противоречит его программе.

На Шатова нападают. Верховенский выстрелом из револьвера в упор убивает его. К телу привязывают два больших камня и бросают в пруд. Верховенский спешит к Кириллову. Тот хоть и негодует, однако обещание выполняет — пишет под диктовку записку и берет на себя вину за убийство Шатова, а затем стреляется. Верховенский собирает вещи и уезжает в Петербург, оттуда за границу.

Отправившись в своё последнее странствование, Степан Трофимович умирает в крестьянской избе на руках примчавшейся за ним Варвары Петровны. Перед смертью случайная попутчица, которой он рассказывает всю свою жизнь, читает ему Евангелие, и он сравнивает одержимого, из которого Христос изгнал бесов, вошедших в свиней, с Россией. Этот пассаж из Евангелия взят хроникёром одним из эпиграфов к роману.

Все участники преступления, кроме Верховенского, вскоре арестованы, выданные Лямшиным. Дарья Шатова получает письмо-исповедь Ставрогина, который признается, что из него «вылилось одно отрицание, без всякого великодушия и безо всякой силы». Он зовёт Дарью с собой в Швейцарию, где купил маленький домик в кантоне Ури, чтобы поселиться там навечно. Дарья даёт прочесть письмо Варваре Петровне, но тут обе узнают, что Ставрогин неожиданно появился в Скворешниках. Они торопятся туда и находят «гражданина кантона Ури» повесившимся в мезонине.