Во вступлении автор вспоминает музыканта Навадагу, когда-то в старинные времена певшего песнь о Гайавате:О его рожденье дивном,
О его великой жизни:
Как постился и молился,
Как трудился Гайавата,
Чтоб народ его был счастлив,
Чтоб он шёл к добру и правде."

Верховное божество индейцев, Гитчи Манито — Владыка Жизни, — «сотворивший все народы», начертавший пальцем русла рек по долинам, слепил из глины трубку и закурил её. Увидев поднимавшийся к небу дым Трубки Мира, собрались вожди всех племён:Шли Чоктосы и Команчи,
Шли Шошоны и Омоги,
Шли Гуроны и Мэндэны,
Делавэры и Могоки,
Черноногие и Поны,
Оджибвеи и Дакоты."

Гитчи Манито призывает враждующие племена примириться и жить, «как братья», и предрекает появление пророка, который укажет им путь к спасению. Повинуясь Владыке Жизни, индейцы погружаются в воды реки, смывают боевые краски, закуривают трубки и пускаются в обратный путь.

Победив огромного медведя Мише-Мокву, Мэджекивис становится Властелином Западного Ветра, другие же ветра отдаёт детям: Восточный — Вебону, Южный — Шавондази, Северный — злому Кабибонокке.

«В незапамятные годы, / В незапамятное время» прямо с месяца упала на цветущую долину прекрасная Нокомис, дочь ночных светил. Там, в долине, Нокомис родила дочь и назвала её Веноной. Когда дочь выросла, Нокомис не раз предостерегала её от чар Мэджекивиса, но Венона не послушалась матери.И родился сын печали,
Нежной страсти и печали,
Дивной тайны — Гайавата."

Коварный Мэджекивис вскоре оставил Венону, и та умерла от горя. Гайавату вырастила и воспитала бабка. Став взрослым, Гайавата надевает волшебные мокасины, берет волшебные рукавицы, отправляется на поиски отца, горя желанием отомстить ему за гибель матери. Гайавата начинает бой с Мэджекивисом и вынуждает его отступать. После трёхдневного сражения отец просит Гайавату прекратить бой. Мэджекивис бессмертен, его нельзя одолеть. Он призывает сына вернуться к своему народу, расчистить реки, сделать землю плодоносной, умертвить чудовищ и обещает сделать его после смерти владыкой Северо-Западного ветра.

В лесной глуши Гайавата постится семь ночей и дней. Он обращается к Гитчи Манито с молитвами о благе и счастье всех племён и народов, и как бы в ответ у его вигвама появляется юноша Мондамин, с золотистыми кудрями и в зелено-жёлтых одеждах. Три дня Гайавата борется с посланником Владыки Жизни. На третий день он побеждает Мондамина, хоронит его и затем не перестаёт навещать его могилу. Над могилой один за другим вырастают зелёные стебли, это иное воплощение Мондамина — кукуруза, пища, посланная людям Гитчи Манито.

Гайавата строит пирогу из берёзовой коры, скрепляя её корнями тэмрака — лиственницы, делая раму из ветвей кедра, разукрашивает иглами ежа, окрашивает соком ягод. Затем вместе со своим другом силачом Квазиндом Гайавата поплыл по реке Таквамино и очистил её от коряг и мелей. В заливе Гитчи-Гюми Гайавата трижды забрасывает удочку, чтобы поймать Великого Осетра — Мише-Наму. Мише-Нама проглатывает пирогу вместе с Гайаватой, и тот, находясь в чреве рыбы, изо всех сил стискивает сердце огромного царя рыб, пока тот не погибает. Затем Гайавата побеждает злого волшебника Меджисогвона — Жемчужное Перо, которого охраняют страшные змеи.

Гайавата находит себе жену, прекрасную Миннегагу из племени дакотов. На свадебном пиру в честь жениха и невесты танцует красавец и насмешник По-Пок-Кивис, музыкант Чайбайабос поёт нежную песню, а старый Ягу рассказывает удивительную легенду о волшебнике Оссэо, сошедшем с Вечерней Звезды.

Чтобы уберечь посевы от порчи, Гайавата велит Миннегаге во мраке ночи обойти поля обнажённой, и она послушно, «без смущенья и без страха» повинуется. Гайавата же ловит Царя-Ворона, Кагаги, осмелившегося привести стаю птиц на посевы, и для острастки привязывает его на кровле своего вигвама.

Гайавата придумывает письмена, «чтоб грядущим поколеньям / Было можно различать их».

Страшась благородных стремлений Гайаваты, злые духи заключают против него союз и топят в водах Гитаи-Гюми его ближайшего друга музыканта Чайбайабоса. Гайавата от горя заболевает, и его исцеляют с помощью заклинаний и магических плясок.

Дерзкий красавец По-Пок-Кивис учит мужчин своего племени играть в кости и безжалостно их обыгрывает. Затем, раззадорившись и зная к тому же, что Гайавата отсутствует, По-Пок-Кивис разоряет его вигвам. Вернувшись домой, Гайавата пускается в погоню за По-Пок-Кивисом, а тот, убегая, оказывается на бобровой плотине и просит бобров превратить его в одного из них, только больше и выше всех остальных. Бобры соглашаются и даже избирают его своим вождём. Тут на плотине появляется Гайавата. Вода прорывает плотину, и бобры поспешно скрываются. По-Пок-Кивис же не может последовать за ними из-за своих размеров. Но Гайавате удаётся лишь поймать его, но не убить. Дух По-Пок-Кивиса ускользает и вновь принимает облик человека. Убегая от Гайаваты, По-Пок-Кивис превращается в казарку, только больше и сильнее, чем все остальные. Это и губит его — он не справляется с ветром и падает на землю, но снова бежит, и Гайавате удаётся справиться со своим врагом, только призвав на помощь молнию и гром.

Гайавата лишается ещё одного своего друга — силача Квазинда, которого погубили пигмеи, попавшие ему в темя «голубой еловой шишкой», в то время как он плыл в пироге по реке.

Наступает суровая зима, и в вигваме Гайаваты появляются призраки — две женщины. Они мрачно сидят в углу вигвама, не говоря ни слова, лишь хватают лучшие куски пищи. Так проходит много дней, и вот однажды Гайавата просыпается среди ночи от их вздохов и плача. Женщины рассказывают, что они — души мёртвых и явились с островов Загробной Жизни, чтобы наставить живущих: не нужно мучить умерших бесплодной скорбью и призывами вернуться назад, не нужно класть в могилы ни мехов, ни украшений, ни глиняных чаш — только немного пищи и огня в дорогу. Четыре дня, пока душа добирается до страны Загробной Жизни, надо жечь костры, освещая ей путь. Затем призраки прощаются с Гайаватой и исчезают.

В селеньях индейцев начинается голод. Гайавата отправляется на охоту, но безуспешно, а Миннегага слабеет день ото дня и умирает. Гайавата, исполненный скорби, хоронит жену и четыре ночи жжёт погребальный костёр. Прощаясь с Миннегагой, Гайавата обещает скоро встретиться с ней «в царстве светлого Понима, / Бесконечной, вечной жизни».

В селенье возвращается из далёкого похода Ягу и рассказывает, что видел Большое Море и крылатую пирогу «больше целой рощи сосен». В этой лодке Ягу видел сто воинов, лица которых были выкрашены белой краской, а подбородки покрыты волосами. Индейцы смеются, считая рассказ Ягу очередной небылицей. Не смеётся только Гайавата. Он сообщает, что ему было видение — крылатый чёлн и бородатые бледнолицые чужеземцы. Их следует встретить с лаской и приветом — так велел Гитчи Манито.

Гайавата рассказывает, что Владыка Жизни открыл ему будущее: он видел «густые рати» народов, переселяющихся на Запад.Разны были их наречья,
Но одно в них билось сердце,
И кипела неустанно
Их весёлая работа:
Топоры в лесах звенели,
Города в лугах дымились,
На реках и на озёрах
Плыли с молнией и громом
Окрылённые пироги."

Но открывшееся Гайавате будущее не всегда лучезарно: он видит и индейские племена, гибнущие в борьбе друг с другом.

Гайавата, а за ним и остальные индейцы, приветливо встречают приплывших на лодке бледнолицых и приобщаются к истинам, которые провозглашает наставник бледнолицых, «их пророк в одежде чёрной», — к началам христианской религии, рассказам «о Святой Марии-Деве, / О её предвечном Сыне».

Гости Гайаваты засыпают в его вигваме, истомлённые жарою, а сам он, простившись с Нокомис и со своим народом и завещая внимать мудрым наставлениям присланных из царства света гостей, уплывает в своей пироге на Закат, в Страну Понима, «к Островам Блаженных — в царство / Бесконечной, вечной жизни!»