Действие происходит в Древней Греции. Мы встречаемся с главным героем в сложный момент его жизни: изгнанный из родного города — Афин, Агатон направляется на Ближний Восток. Заплутав в горах Фракии, он случайно попадает на праздник Вакха, который отмечают знатные жительницы этой области. Киликийские пираты внезапно нападают на участников торжества и уводят их в рабство. Среди пленников оказывается и Агатон. На корабле он встречается с девушкой Псише, в которую был влюблён, когда ещё жил в Дельфах, и с которой его насильно разлучили. Она успевает рассказать ему, как ее отправили на Сицилию. Там, узнав что Агатон в Афинах, переодевшись в мужское платье, она бежит, но по дороге попадает в руки пиратов, которые теперь ее так же, как и Агатона, продадут в рабство.

На рынке рабов в Смирне красивого образованного юношу покупает богатый софист Гиппиас, который собирается из него сделать своего ученика и философского последователя. Каллиас, так называет он Агатона, является приверженцем философского учения Платона. Ему чуждо стремление к рафинированным удовольствиям, он чувствует себя неуютно в доме Гиппиаса с его надуманной моралью. В длинных диалогах и монологах пытается Гиппиас убедить юношу, что главное в жизни — это удовлетворение своих потребностей. Искусство быть богатым строится на умении подчинить себе собственность других людей, причём так, чтобы это выглядело как добровольный акт со стороны этих людей.

Все усилия Гиппиаса ни к чему не приводят, тогда он знакомит своего упрямого раба с очаровательной гетерой Данаей, рассчитывая, что она сумеет склонить Агатона своей любовью на его сторону. Сначала прекрасная гетера только разыгрывает из себя добродетельную и отзывчивую любовницу, но постепенно искренность юноши, его преданность рождают и в ней настоящее ответное чувство.

Данае Агатон рассказывает историю своей жизни. Он вырос в Дельфах при храме Аполлона, ему была уготована судьба жреца. Он искренне верил своему наставнику Феогитону, но тот обманул его. Однажды он разыграл Агатона, представ перед ним в гроте Нимф в образе Аполлона, когда же ученик раскрыл мошенничество, то стал объяснять, что «все глаголенное о богах было хитрых голов изобретение». Страшное разочарование постигает Агатона, но ему удаётся не потерять окончательную веру в «высочайший дух». Его собственные рассуждения на философские темы дают ему силы. Так он достигает восемнадцатилетнего возраста, когда в него влюбляется уже немолодая верховная жрица Пифия. Она домогается его любви, Агатон же сначала по своей наивности не понимает ее намерений. Одной из рабынь жрицы была Псише, девушка, которая в шестилетнем возрасте была похищена из Коринфа разбойниками и продана в рабство в Дельфы. Агатон влюбляется в Псише, их родственные души тянутся друг к другу, они начинают тайно встречаться по ночам близ города в роще Дианы. Но ревнивая хозяйка девушки узнает о склонности молодых людей друг к другу, она приходит на свидание вместо Псише. Юноша отвергает любовь Пифии, и тогда униженная жрица отсылает рабыню на Сицилию.

Агатон бежит из Дельф в поисках Псише. В Коринфе он встречает своего отца, который узнает юношу на улице города по чертам сходства с его умершей матерью. Стратоник, так зовут отца Агатона, оказывается одним из знатнейших жителей Афин. Так как Агатон, как и позднее его младшая сестра, были рождены вне законного брака, то он отправил его в Дельфы, чтобы при храме Аполлона тот смог получить достойное воспитание и образование. Где сейчас его младшая сестра, он не знает.

Вместе с отцом Агатон поселяется в Афинах и становится законным гражданином республики. Отец вскоре умирает, оставляя сына единственным законным наследником. Агатон учится в философской школе Платона. Он заступается за своего несправедливо обвиняемого друга, чем навлекает недовольство некоторых богатых афинян. Юноша стремится уничтожить в республике различия между богатыми и бедными, выступая за возвращение «золотого века». Постепенно своей деятельностью он наживает себе врагов, которые объявляют Агатона государственным преступником и изгоняют из Греции. Так он в конце концов оказывается в доме Гиппиаса.

Любовь Данаи и Агатона не входит в планы расчётливого софиста, и он разрушает идиллию, рассказывая Каллиасу о сомнительном прояшлом Данаи. В отчаянии Агатон бежит из Смирны, он направляется в Сиракузы, где, по слухам, молодой тиран Дионисий стал восторженным учеником Платона, Юноша надеется найти там применение своим силам.

После подробного описания отношений при дворе в Сиракузах автор возвращается к истории своего героя. Агатон встречает в городе философа из Кирены, Аристиппа. Его мировоззрение сочетает весёлость нрава со спокойствием души. Этот мудрый человек представляет Агатона при дворе Дионисия. Вскоре образованный юноша становится первым советником тирана. Два года Агатон смягчает всеми доступными ему способами гнёт Дионисия на народ. Он потворствует незначительным слабостям тирана, чтобы преодолевать его гораздо более серьёзные недостатки. Народ Сиракуз почитает Агатона как своего заступника, но, с другой стороны, он наживает себе врагов среди придворных. Его ненавидят отстранённый от дел прежний министр Филистус и прежний фаворит Тимократ. Кроме того, Агатон оказывается вовлечённым в придворную интригу умной, красивой и властолюбивой жены Филистуса Клеониссы, любовь которой он отвергает, в то время как Дионисий ее домогается. Предвидя роковой исход, Аристипп советует Агатону уехать, но водоворот событий захватывает страстного молодого человека. Он становится участником заговора изгнанного шурина Дионисия, Диона. Филистус раскрывает заговор, и Агатона арестовывают.

В тюрьме подвергаются тяжёлому испытанию философские взгляды героя, из поборника добродетели и народного заступника он готов превратиться в озлобленного человеконенавистника. Неожиданный приезд Гиппиаса в Сиракузы отрезвляет Агатона. Он вновь отказывается принять предложение софиста стать его последователем в Смиряне и окончательно решает всегда желать людям только добра и делать только добро. Знаменитый государственный деятель, философ и полководец Архит Тарентский освобождает Агатона.

В Таренте герой обретает свой новый дом. Архит, хорошо знавший Стратоника, заменяет ему отца. Здесь же Агатон находит свою возлюбленную Псише, которая стала супругой сына Архита, Критолауса, и узнает, что она на самом деле является его родной сестрой.

Агатон в Таренте углубляется в изучение наук, особенно естественных. Однажды во время охоты он попадает в уединённый сельский дом, где встречает Данаю, которая называет себя Хариклеей. Рассказом-исповедью о своей жизни она приобретает верного друга в лице Агатона. Псише становится ее подругой.

Архит своей жизненной мудростью как бы венчает духовное становление главного героя романа. Политические успехи практической философии тарентского деятеля производят сильное впечатление на Агатона. За время тридцатилетнего правления Архита жители Тарента настолько привыкли к мудрым законам своего правителя, что не воспринимают их иначе, как нечто естественное и обычное.

После путешествия по свету с целью узнать как можно больше о жизни других народов Агатон посвящает себя в Таренте общественной деятельности. Смысл своей жизни теперь он видит в том, чтобы добиться процветания этого маленького государства с его благонравными жителями.